科研 | ISME：Nitrospira的多样性、生态生理和适应特性
编译：jack，编辑：小菌菌、江舜尧。
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Nitrospira属的亚硝酸盐氧化细菌在生物地球化学氮循环中起着重要作用。然而，人们对它们在极端pH环境中是否存在及其生存策略知之甚少。
本文中,作者发现了一类耐盐碱的Nitrospira，它们能在异常高的pH值下驱动亚硝酸盐氧化。作者使用扩增子测序、宏基因组学和基于培养的方法，研究了Nitrospira在低盐和中盐(1.3-12.8 g/L)、高碱(pH 8.9-10.3)湖泊中的分布、多样性和生理生态特征。
令人惊讶的是，作者不仅检测到了Nitrospira类群，同时发现其多样性较高，存在Nitrospira谱系I、II和IV。此外，作者还证明了Nitrospira富集培养物在中性至高碱性（pH 10.5）时均具有氧化亚硝酸盐的能力。
宏基因组分析显示：一种新富集培养的Nitrospira谱系IV的物种，CandidatusNitrospira alkalitolerans，具有极端环境的许多适应性特征。包括钠离子依赖的N型ATP酶和NADH:醌氧化还原酶，紧挨着常在Nitrospira中发现的质子驱动泵。其他一些功能有助于pH和阳离子稳态和渗透应激防御。Ca. Nitrospira alkalitolerans还具有2a和3b型[NiFe]氢化酶，表明它可以利用氢作为替代能源。这些结果揭示了Nitrospira如何应对pH和盐度剧烈波动的环境，并扩展了我们对极端环境中氮循环的认识。
论文ID
原名：Exploring the upper pH limits of nitriteoxidation: diversity, ecophysiology, and adaptive traits of haloalkalitolerantNitrospira
译名：Nitrospira的多样性、生态生理和适应特性
期刊：The ISME Journal
IF：9.18
发表时间：2020.7
通讯作者：Anne Daebeler & Holger Daims
作者单位：维也纳大学 微生物和环境系统科学中心
实验设计
作者在2013年10月从奥地利国家公园内的9个盐碱湖（图1）中，采集了沉积物表层10cm样品。同时进行湖水理化参数测定（表1）。根据湖水理化性质，配置亚硝酸盐矿物培养基富集培养耐碱的NOB（28℃，pH 9-10.2）。使用16SrRNA 和nxrB的扩增子测序以及FISH来表征Nitrospira群落结构。进一步对富集培养物进行宏基因组测序，分箱得到Ca. N.alkalitolerans基因组
图1 盐碱湖采样图。
湖泊以白色显示，并有相应的缩写。虚线圈包围着具有相似Nitrospira群落的湖泊(见图3)。
表1 沉积物、孔隙水(用#表示)和湖泊水(用*表示)的环境属性。
结果
1.盐碱湖中Nitrospira的群落组成
Nitrospira属的微生物在已知的NOB中多样性最高，分布最广泛。然而，有关Nitrospira在碱性生境中发现的报道很少，而且缺乏对其在这种极端环境中的存在和活性的系统性评估。在本研究中,作者在奥地利国家公园的盐碱湖中使用16s rRNA和nxrB（亚硝酸盐氧化的关键酶）基因扩增子分析发现并研究了异常耐碱的Nitrospira属。在9个湖泊的沉积物样品中，作者检测到了不同的Nitrospira类群，它们隶属于Nitrospira谱系I、II和IV(图2)。
图2 Nitrospira进化分析，包括从9个盐碱湖沉积物中检测到的Nitrospira属和Nitrospira属具有代表性的16S rRNA序列。
本研究中获得的序列以粗体显示。Ca. N. alkalitolerans是本研究中富集培养并进一步分析的Nitrospira物种。黑色填充、灰色填充及未填充圆分别表示具有≥90%、≥70%和≥50%bootstrap支持的分支。外枝使用Leptospirillum ferrooxidans(AJ237903), Ca. Magnetobacterium bavaricum (FP929063), Thermodesulfovibrioyellowstonii DSM 11347 (CP001147), and Ca. Methylomirabilis oxyfera (FP565575)。比例尺表示6%的序列变异。
已测序的Nitrospira基因组中含有1-6个nxrB的拷贝，大多数未培养Nitrospira的基因组中的nxrB拷贝数仍然未知。这种大的变异性可能会影响基于nxrB扩增子数据对Nitrospira相对丰度的估计。相比之下，所有已测序的Nitrospira基因组只包含一个核糖体RNA (rRNA)操纵子。因此,作者根据16S rRNA基因扩增子数据进一步评估了Nitrospira的群落结构。
作者比较了9个湖泊中Nitrospira属16SrRNA的α多样性(图S1)。Nitrospira群落的Simpson指数倒数与pH值和亚硝酸盐浓度呈负相关(pH：p=0.00004,Tau-b=−0.53，亚硝酸盐：p=0.03,au-b=−0.36)。随着pH值的增加，Nitrospira的多样性降低，可能表明只有特定的Nitrospira类群能够耐受高碱性条件。
Nitrospira群落分为两个不同的主要类群(图3)。第1类群主要包括来自靠近Neusiedl湖的岸边这些湖泊中的群落，而第2类群包括来自远离Neusiedl湖泊中的Nitrospira群落(图1)。第1组湖泊水体的平均pH值为9.97±0.24，盐度为6.1±4.1 g/l。这些值明显高于第2组湖泊的pH平均值(9.37±0.26)和盐度(2.74±0.88 g/l)(Welch t检验，pH值p=0.00001，盐度值p=0.017)(表1)。其他湖泊属性在两类湖水之间没有显著差异。组1沉积物中相对丰度最高的Nitrospira类型为OTU1和OTU20，均属于Nitrospira谱系IV，而这些OTUs在组2沉积物中几乎不存在(图3)。与此相反，在第2组湖泊沉积物中，优势Nitrospira属于谱系II(图3)。PCA分析表明，在排序的第一个轴上，两组Nitrospira群落明显分离(图S2)。这些结果表明，pH和盐度对Nitrospira群落的组成有很强烈的影响。Nitrospira谱系IV的成员适应盐水环境，通常在海洋生态系统中发现。然而，到目前为止，还没有Nitrospira物种被认为可以耐受高的pH条件。作者的结果表明，大量的多样的Nitrospira能够在碱性环境中生存。数据还表明，在盐碱湖中，谱系IV和谱系II之间存在生态位分化，这可能是因为检测到的谱系IV微生物对高的pH值和盐度有更高的耐受性。
图3 9个盐碱湖的3个重复沉积物样品中Nitrospira16S rRNA基因的归一化丰度。
y轴为按层次聚类方式对Nitrospira群落进行分组，x轴为按系统发育关系方式对OTUs群落进行分组。
2. 耐碱Nitrospira富集物的宏基因组测序和生理学研究
将来自四个盐碱湖(LL、WW、KS和OEW)的沉积物和/或水样接种于亚硝酸矿质培养基后，作者初步获得了17个能将亚硝酸盐氧化为硝酸盐的富集培养物。利用Nitrospira特异性16S rRNA基因靶向探针进行FISH分析，并对克隆的16S rRNA基因进行Sanger测序，这些初步富集培养的微生物属于Nitrospira谱系I、II和IV以及Nitrobacter属。FISH和PCR检测均未检出Nitrotoga属和Nitrospina属。
作者用这三个只包含Nitrospira类亚硝酸盐氧化菌且来源于不同的湖泊的富集物来测试富集的Nitrospira能够发挥活性的pH值范围。16S rRNA基因扩增子和Sanger测序结果显示：富集培养物EN_A和EN_C包含了Nitrospira谱系I和II，EN_B包含了Nitrospira谱系I、II和IV(图2)。尽管进行了多次稀释转移，但这些Nitrospira谱系持续存在了2年多，证明了它们对碱性培养条件的耐受性，并表明它们是在取样的盐碱环境中土生土长的。因此，作者得出结论：扩增子测序检测到的高度相似的未培养的Nitrospira OTUs(图2)很可能也是盐碱湖的本土物种。作者以亚硝酸盐为唯一添加能量源，在pH值分别为7.61-7.86和9-9.04的条件下培养6周。在此期间，pH值对三种富集物的亚硝酸根利用率(皮尔逊相关系数均≥0.96,p≤0.01)和硝酸盐产量(皮尔逊相关系数均≥0.98,p≤0.01)均无显著影响(图S3)。随后，将pH 9-9.04孵育的富集培养基分别在pH 9.97-10、10.24-10.52和10.72-11.02孵育8-9天(表S1)。这三种富集物在pH 9.97-10和10.24-10.52时，硝酸盐的生成都比pH在9-9.04时要慢(图S3和S4)。在pH值10.72-11.02时，未检测到亚硝酸盐的消耗(图S4)。在pH值10.24-10.52及以上观察到的趋势与在pH值9-10常规培养数周时富集液中亚硝酸盐氧化活性持续较高形成了鲜明对比。虽然基于作者的数据不能确定是否所有Nitrospira成员对测试的pH值条件反应相同,但是作者至少可以得出结论：在pH值高达9时，部分Nitrospira的活性不受影响，但在10.5-10.7之间有一个上限。这是值得注意的，因为先前富集的或分离的Nitrospira菌株培养的pH值都不高于8.0，除了从地热温泉中培养的两种Nitrospira，其活性最高可达pH 8.8或pH 9.0。据作者所知，这是第一次报道Nitrospira在pH值大于9和高达10.5时还能氧化亚硝酸盐。
作者进一步分析了另一种富集物，它接种自Krautingsee湖的沉积物，属于所分析湖泊的第2组(KS，表1)。FISH分析结果表明：与其他的富集培养相比，该富集只含有Nitrospira谱系IV(图4a)。Nitrospira特异的16s rRNA和nxrB基因PCR系统检测到一个Nitrospira谱系IV成员,与其他湖泊发现的成员,特别是OTU 5和EN_B_1(16s rRNA基因相似度100%和98%，图2)和OTU 2 (nxrB, 98.5%相似度,图S5)相似。这两种OTU在大多数分析的湖泊中都存在(图3)。因此，KS湖富集物中的Nitrospira具有代表性，它可以适应相对广泛的条件，而其他一些OTUs仅在特定湖泊中更为丰富(图3)。根据宏基因组read丰度(见下文)和FISH观察，富集的Nitrospira达到了较高的相对丰度，占所有细菌的60%。
图4 Ca. N. alkalitolerans的可视化和宏基因组分析。
a：富集培养物的FISH成像显示Ca. Nitrospira alkalitolerans细胞群。Ca. Nitrospira alkalitolerans细胞呈红色，其他生物体用DAPI染色，呈浅灰色。b：Ca. Nitrospira alkalitolerans富集物宏基因组scaffolds的系统发育分箱。基于序列覆盖度和DNA的GC含量聚类。
高通量宏基因组测序、组装和分箱显示：根据序列覆盖度，可以将富集的Nitrospira分开成3个Nitrospira基因组(表S2，图S6)。宏基因组中未发现其他NOB，在富集培养物中，这3个Nitrospira代表了最丰富的微生物(图4b)。由于全基因组平均核苷酸相似度(gANI)值高于当前种间阈值95%(表S2)，这三个bins可能代表了具有独特遗传成分的Nitrospira谱系IV中非常近缘的菌株。从占优势的(基于覆盖度)Nitrospira序列bin中，重建了一个几乎完整的宏基因组组装基因组(MAG)，它符合“高质量草图”基因组的标准(表S2)，并可用于比较基因组分析。将该MAG与Nitrospira谱系IV中唯一一个可培养的代表菌株进行全基因组gANI和平均氨基酸(gAAI)比较，结果分别为80.1和77.3。从MAG中检索到的16S rRNA基因与N. marina的16S rRNA基因有97.90%的同源性，与N. strain Ecomares 2.1的同源性为97.87%，与Ca. N. salsa的同源性为94.92%，与Nitrospira strain Aa01的同源性为94.51%。这些值低于16S rRNA基因的当前种间阈值98.7-99%。根据gANI和16S rRNA基因序列同源性较低，并考虑到其明显的耐盐碱表型(见下文)，作者认为富集的Nitrospira代表一个新种，并将其命名为Ca. Nitrospira alkalitolerans。
富集培养维持在pH 9-10，盐度2g/l，类似于盐碱湖的自然条件。Ca. N. alkalitolerans密集地成群生长(图4a)，可能缓解pH胁迫。当培养基pH降至8以下时，其亚硝酸盐氧化活性不受影响。然而，当富集培养物被转移到4 ~ 8倍高盐培养基中(后者类似于海洋环境)时，亚硝酸盐没有被氧化。因此，Ca. N. alkalitolerans是一种兼性耐盐碱微生物，它能在大范围的pH值和低盐条件下氧化亚硝酸盐作为能源。这种表型在盐碱湖泊中具有优势，因为这些湖泊在夏季容易蒸发，导致剩余水体和沉积物的盐度和碱度暂时升高。
Ca. N.alkalitolerans的富集培养物可以在亚硝酸盐初始测试浓度范围很广的情况下氧化亚硝酸盐，只是在亚硝酸盐浓度较高的情况下（0.7和1mm），滞后期延长了10-15天(图S7)。同样，在亚硝酸盐浓度升高时也观察到Nitrospira谱系II成员Nitrospiralenta的滞后。对低亚硝酸盐水平的偏好与亚硝酸盐氧化菌Nitrospira因为生长缓慢k -策略的假定生态作用是一致的，它适应于低亚硝酸盐浓度。
3. 适应盐碱环境的基因组特征
对Ca. N. alkalitolerans的比较基因组分析揭示了一些特征，这些特征将它和其他已知的NOB区分开来，并可能形成其对高碱度和高盐度耐受的基础(图5)。
图5 基于Ca. N. alkalitolerans基因组注释构建的细胞代谢卡通图。
文本的颜色表示该途径是否存在，红色：该途径在任何其他已知的NOB中不存在;蓝色：该途径仅存在于海生Nitrospinagracilis;紫色：该途径存在于其他一些已知的NOB中。
3.1 细胞质pH和离子稳态
在高pH值条件下，嗜碱和耐碱微生物比嗜中性微生物维持更高的质子动力组件跨膜电势(ΔΨ)。高ΔΨ需要维持质子动力，因为当细胞外pH高于胞内时，质子动力组件的ΔpH值的组件是相反的。就像嗜中性微生物,嗜碱微生物的ΔΨ细胞内低于胞外。此外，细胞内的pH值必须保持在细胞外(极)碱性的pH值以下。在高盐度下，抵抗高盐浓度是生存的另一项基本需要。所有这些都需要严格调控pH值和离子稳态，其中阳离子跨膜转运蛋白起关键作用。Ca. N. alkalitolerans基因组编码了各种Na +依赖转运蛋白(图5所示,表S3)，包括两种Na+/H+逆转运蛋白调控体内pH平衡：Mrp-类型的Na+/H+逆转运蛋白，由mrpA-G七个基因编码；单价阳离子-质子逆转运蛋白NhaA和NhaB,由单个基因编码。Mrp逆转运蛋白对嗜碱性的Halomonas spp和Bacillus spp在高pH、高盐度下的生长至关重要，它排出Na+，排入H+，从而维持细胞内相对于环境较低的pH值(如胞质pH~8.3，外部pH~10.5)。Mrp蛋白可在细胞质膜外形成一个大的表面，可支持碱性条件下的质子捕获。Nha型逆转运蛋白广泛分布于非嗜极和嗜极生物中。它们参与了Na+和H+的稳态，对盐和/或碱性条件下的生存至关重要。在大肠杆菌中，NhaA受细胞质pH的调节，它排入2H+的同时排出一个Na+。这种产电活性是由ΔΨ驱动的，并可以在外部pH值升高时保持体内pH平衡。NhaA和NhaB的同时出现与其他生物的嗜盐或嗜盐表型有关。虽然Mrp和Nha家族的逆转运蛋白的调控作用及其同源物的阳离子转运化学计量尚不清楚，但它们很可能在Ca. N. alkalitolerans中发挥重要的生理作用，并支持其在盐碱条件下生存。甚至，Ca. N. alkalitolerans有可能将其密集的集群生长与大量质子逆转运蛋白挤压质子结合起来，从而降低细胞集群内的pH值。
Ca. N.alkalitolerans基因组中存在的两个nhaB基因中的一个位于一个有趣的基因组区域，该区域也包含编码3型 Mrp Na+/H+逆转运蛋白的所有基因(图S8)。mrpD下游的两个基因与NADH脱氢酶(复合物I)亚基NuoM和NuoL序列相似。然而，根据基因组背景，它们更可能是额外的mrpA和/或mrpd基因，因为这些Na+/H+逆转运蛋白亚基与NuoM和NuoL进化相关。NADH脱氢酶亚基NuoM和NuoL的多个拷贝编码在基因组的其他地方，部分基因编码在较大的nuo操纵子中(见表S3)。此外，该位点还包含一个低亲和、高通量的Na+/HCO3-同向转运蛋白BicA基因，和编码H+易位鞭毛运动成分的motB基因(图S8)。在耐盐碱蓝细菌Aphanothece halophytica中，也有一个类似的bicA和编码Na+/H+逆转运蛋白基因聚集的基因簇。作者提出了一个这些转运蛋白之间合作的模型：当二氧化碳变得有限时，Na+/H+逆转运蛋白排出的Na+可以驱动碱性条件下的BicA吸收HCO3-。钠驱动的HCO3-排入可能是Ca. N. alkalitolerans的一个基本特征，因为碳酸氢盐是自养生物无机碳的主要来源，但在高pH>10时的获取受限。Ca. N. alkalitolerans基因组中也存在一种碳酸酐酶(图5，表S3)，它可以通过还原性三羧酸循环将输入的HCO3-转化为CO2进行碳固定(图5)。
由于细胞质中K+的积累可以弥补细胞内pH升高时Na+的毒性，许多嗜碱微生物会保持内向的K+梯度。Trk家族的钾吸收转运蛋白有助于嗜盐/嗜碱微生物的pH和K+稳态。TrkAH催化的NAD+调控的K+吸收，可能与H+排入相结合。此外，动力学实验表明伽马变形菌Alkalimonasamylolytica的TrkAH具有良好的耐盐性，在pH值大于8.5时性能最优。Ca. N. alkalitolerans编码一个TrkAH复合物(图5，表S3)，这可能是其对盐碱环境的一种特殊适应，因为在任何其他NOB基因组中尚未发现同源K+转运蛋白。在更中性的pH条件下，kef型K+外排泵(Ca. N. alkalitolerans基因组中有两个拷贝)可以排出多余的K+(图5，表S3)。
3.2 能量代谢的适应性
除了不同的阳离子转运蛋白(见上文)，Ca. N.alkalitolerans还编码了几个阳离子稳态机制，这些机制与膜结合电子转运和能量守恒有关。就像在其他需氧的嗜碱微生物中一样，ATP的合成可能是由一个典型的H+易位的F1FO型ATP合酶催化的(图5，表S3)。此外，基因组中含有一个可能的Na+-易位ATP合酶的所有基因(图5，图S9，表S3)。N-ATPases是F型ATPases的一个独立亚家族，被认为是ATp驱动的离子泵，可以排出Na+离子或H+。Ca. N. alkalitolerans基因组中N-ATPase的c亚基包含Na+结合和转运的典型氨基酸结构域(图S10)。N-ATPase的亚基a和c参与离子转运，与耐碱的硫酸还原菌Desulfomicrobiumbaculatum中的同源蛋白具有81.5%的氨基酸同源性，与耐盐碱的硫氧化脱菌Sulfuricella denitrificans中的同源蛋白具有88.2%的氨基酸同源性。因此,在Ca. N. alkalitolerans中，N-ATPase可能有助于维持ΔΨ,产生钠动力(SMF)和耐盐(图5)。
Ca. N.alkalitolerans编码两种不同类型的NADH:醌氧化还原酶(电子传递链复合体I)(图5，表S3)。首先，它拥有I型NADH脱氢酶(nuoA到nuoN)的全部14个基因，每个基因各有一至三个拷贝。nuo基因大多聚集在几个基因组位点上(表S3)，与Nitrospiradefluvii中的两个nuo操纵子最相似，氨基酸相似度在41%到90%之间。如上所述，在没有其他nuo基因的位点上，nuoL/M基因可能充当阳离子逆转运蛋白的亚基。
该基因组还包含一个编码Na+依赖NADH:醌氧化还原酶的所有六个亚基(Nqr或III型NAD脱氢酶)(图5，表S3)。该位点位于转座酶基因附近的单个contig上，表明Ca. N. alkalitolerans可能通过基因横向转移获得了这种类型的复合物I。参与Na+易位的亚基E基因与氨氧化细菌Nitrosomonas nitrosa的同源基因最为相似(具有86%的氨基酸相似度)。
N.defluvii的代谢模型假设两个不同版本的H+依赖复合物I (Nuo)分别用于正向或反向电子传递。Nitrospira具有典型的Nuo，可能用于细胞内糖原降解或作为替代底物的氢的低电位电子正向流动过程中产生PMF(另见下文)。此外，在NOB中，反向电子转运对于产生二氧化碳固定所需的还原力至关重要。在Nitrospira中，第二种(修饰的)Nuo：NuoM亚基，具有重复质子移位的能力，可能利用PMF将醌的电子传递到铁氧还蛋白上。通过rTCA循环，还原的铁氧还蛋白是CO2固定所必需的。正如所预料的那样，Ca. N. alkalitolerans具有在其他已知Nitrospira中保守的这两种Nuo形式。此外，Na+依赖的Nqr复合物在Ca. N. alkalitolerans中也可能有两个方向的作用。在正向电子流中,Nqr将有助于SMF产生(图5)。反之Nqr可以在排入Na+的同时生成NADH，因此使用SMF来还原NAD+，电子来自醌(图5)。因此，这两种复合物I可能参与了基本电子输运和PMF和SMF的微调。它们可能与Na+、H+转运ATP合酶和各种阳离子转运蛋白(见上文)协同调节细胞质的离子浓度和膜电位，以响应环境盐度和pH值变化。
除了在Nitrospira基因组较为常见的新型的“bd-like”细胞色素c氧化酶,Ca. N. alkalitolerans的基因组中还包含一个cbb3型细胞色素c氧化酶融合基因的位点(图5，表S3),与海洋亚硝酸盐氧化菌Nitrospinagracilis类似。cbb3型末端氧化酶通常对O2表现出高度亲和性，使得Ca. N. alkalitolerans在低氧水平可以维持呼吸。
有趣的是，Ca. N. alkalitolerans编码两种不同的氢化酶和氢化酶成熟的辅助蛋白(图5，表S3)。首先，它具有2a型氢化酶，在N. moscoviensis中也发现了这种酶，它可以以H2为唯一的能量来源自养生长。其次，Ca. N. alkalitolerans编码假定的双向3b型氢化酶，该酶也存在于其他NOB和Nitrospira中，但尚未在这些生物体中进行功能表征。Ca. N. alkalitolerans是否能利用氢气作为替代能源和电子供体仍需进一步确认。当亚硝酸盐浓度波动且在生物膜或上层沉积物层这种氧气边界处H2是可用的时，这种能力可能会赋予其生态生理灵活性。2a型氢化酶的电子可能转移到醌上，3b型氢化酶可能减少NAD+并通过Nuo和Nqr复合物促进正向电子传递(见上文)。
3.3 渗透压的适应性
相容性溶剂在细胞内的积累是微生物在盐水生境中抵抗高渗透压的重要机制。Ca. N. alkalitolerans具有合成或排入兼容性溶剂：海藻糖、甘氨酸甜菜碱和谷氨酸的遗传能力(图5)。在合成海藻糖方面，存在海藻糖合成酶的基因treS(表S3)，能从麦芽糖合成海藻糖。排入甜菜碱的基因opuD和opuCB(表S3)已经在海洋Nitrospina gracilis中发现，但尚未在任何一种Nitrospira中发现。在谷氨酸合成方面，鉴定出gltB和gltD基因(表S3)。它们编码谷氨酸合成酶的α和β亚基，分别催化L-谷氨酰胺和2-酮戊二酸合成L-谷氨酸，以NADPH作为辅助因子。此外，作者鉴定了Ca. N. alkalitolerans对低浓度铁和在盐碱体系中存在有毒亚砷酸盐的适应性(补充文本)。
结果
本研究表明，不同的Nitrospira类群均能在盐碱湖中生存，且在强碱性条件下(pH~10.5)可进行化能自养亚硝酸盐氧化。对新富集培养的Ca. Nitrospiraalkalitolerans的基因组分析显示了一些适应性特征，其中许多特征在其他耐盐碱或嗜盐碱微生物中也有发现，但在其他已知的NOB中缺失。这些结果扩展了我们对极端环境中氮循环的认识，并将亚硝酸盐氧化的已知极限推高到异常高的pH值。Ca. N. alkalitolerans中氢化酶基因的存在表明耐碱的NOB可以利用替代的能量代谢，至少与已知的嗜中性亲缘物种具有部分的生理多功能性相似。下一步至关重要的是确定哪些氨氧化菌和/或完全氨氧化菌与耐碱NOB共存，并在盐碱生态系统中推动硝化作用。
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